Biodiversity and evolution in Neotropical mimetic butterflies
Evolution et biodiversité chez les papillons mimétiques néotropicaux
Résumé
In the face of global change, understanding the mechanisms underlying species distributions and coexistence is both a priority and a challenge, especially for biodiversity hotspots such as the Neotropics. This research work focuses on the emblematic case of Müllerian mimicry in two tribes of Neotropical butterflies, the Ithomiini (Nymphalidae: Danainae) and Heliconiini (Nymphalidae: Heliconiinae), in which multiple species share a similar wing pattern, thereby forming mimicry rings. This evolution is driven by selective pressures from predators, which learn to avoid toxic prey more quickly when they encounter more frequently individuals with similar warning signals. My PhD thesis aims to unravel effects of mimicry on large-scale spatial and evolutionary patterns of biodiversity, employing an integrative approach across biogeography, phylogenomics, and community ecology.In Chapter 1, I employ species distribution models in order to map the taxonomic, phylogenetic and mimetic facets of Ithomiini biodiversity. I identify areas of evolutionary and ecological importance for conservation, and evaluate their overlap with current anthropogenic threats. I show that tropical montane forests that host high species and mimetic diversity as well as rare species and mimicry rings appear particularly under threat. These results support the role of ithomiine butterflies as a suitable flagship indicator group for Neotropical butterfly diversity, and reinforce the position of the tropical Andes as a flagship region for butterfly biodiversity conservation.In Chapter 2, I present a new phylogenetic hypothesis for the Ithomiini tribe, building upon phylogenomic methods to resolve and support deep evolutionary relationships in the group. This phylogeny reinforces the monophyly of the core-group, a clade associated with a recent adaptive radiation linked to multiple colonizations of new areas following the demise of the Pebas aquatic system in Western Amazonia. It comforts the basal position of the Melinaeina subtribe and suggests the Mechanitina subtribe as the sister-group of the core-group. Altogether, this new phylogeny provides a stable tool for macroevolutionary analyses in ithomiine butterflies.In Chapter 3, I describe a new method to quantify similarity in wing patterns in the context of mimicry. I build an interactive website to carry out a Citizen Science collection of the perception of wing pattern similarity, and adapt the t-STE machine learning algorithm to generate 3D perceptual maps of the variation of heliconiine butterfly wing patterns at the continental scale. I map the local phenotypic diversity as the degree of clustering in the perceptual space, and use Gaussian mixture models to cluster wing patterns in mimicry rings reflecting mutualistic interactions. Altogether, the perceptual map approach offers a new tool to investigate and quantify similarity in ecological signals in general.In Chapter 4, I link all previously explored geographic, evolutionary, and phenotypic dimensions of biodiversity, to study the effects of mutualistic interactions on large-scale spatial distributions and niche evolution of ithomiine butterflies. I use phylogenetic comparative methods to test for spatial congruence and climatic niche convergence among comimetic species. I show that mimicry drives large scale spatial association among phenotypically similar species, providing new empirical evidence for the validity of Müller's model at a macroecological scale. Additionally, I show that mimetic interactions drive the evolutionary convergence of species climatic niche, thereby strengthening the co-occurrence of co-mimetic species.Overall, my research work provides new insights into the importance of mutualistic interactions in shaping both niche evolution and species assemblages at large spatial scales. Critically, in the context of global change, it highlights the vulnerability to extinction cascades of mimetic communities tied by positive interactions.
Face au changement global, la compréhension des mécanismes qui sous-tendent la distribution et la coexistence des espèces est essentielle, en particulier dans les points chauds de biodiversité. Ce travail de recherche se concentre sur le cas du mimétisme Müllérien dans deux tribus de papillons néotropicaux, les Thomien (Nymphalidae: Danainae) et les Heliconiini (Nymphalidae: Heliconiinae), au sein desquelles plusieurs espèces partagent un motif alaire, formant ainsi des cercles mimétiques. Ma thèse vise à étudier les effets du mimétisme sur les motifs spatiaux et évolutifs de la biodiversité à grande échelle, en utilisant une approche intégrative mêlant biogéographie, phylogénomique et écologie des communautés. Dans le Chapitre 1, j'utilise des modèles de distribution d'espèces afin de cartographier la diversité taxonomique, phylogénétique et mimétique des Ithomiini. Je montre que les forêts tropicales de montagne qui abritent la plus grande diversité d'espèces et de motifs mimétiques, ainsi que la plupart des espèces et motifs rares, sont particulièrement menacées. Ces résultats confirment le rôle des papillons ithomiines en tant que groupe indicateur pour la diversité des papillons néotropicaux, et renforcent la position des Andes tropicales en tant que région cruciale pour la conservation de la biodiversité. Dans le Chapitre 2, je présente une nouvelle phylogénie pour la tribu des Ithomiini s'appuyant sur des méthodes phylogénomiques pour résoudre des relations évolutives profondes au sein du groupe. Cette phylogénie renforce la monophylie du ‘core-groupe', un clade associé à une radiation adaptative récente concomitante au retrait du système aquatique du Pebas en Amazonie occidentale. Elle conforte la position basale de la sous-tribu Melinaeina et suggère la sous-tribu Mechanitina comme groupe frère du ‘core-group'. Dans l'ensemble, cette nouvelle phylogénie fournit un outil stable pour les analyses macroévolutives chez les papillons ithomiines.Dans le Chapitre 3, je décris une nouvelle méthode pour quantifier la similarité des motifs alaires dans le contexte du mimétisme. J'utilise des données de perception collectées dans le cadre d'un projet de Sciences Participatives et j'adapte l'algorithme d'apprentissage automatique t-STE pour générer des cartes perceptuelles en 3D de la variation des motifs alaires des papillons heliconiines à l'échelle continentale.Je cartographie la diversité phénotypique locale tel le degré de regroupement dans l'espace perceptuel, et j'utilise des modèles de mélange gaussien pour regrouper les motifs alaires dans des cercles mimétiques reflétant les interactions mutualistes. Dans l'ensemble, l'approche de la carte perceptuelle offre un nouvel outil versatile pour étudier et quantifier la similarité des signaux écologiques.Dans le Chapitre 4, je lie toutes les dimensions géographiques, évolutives et phénotypiques de la biodiversité précédemment explorées, afin d'étudier les effets des interactions mutualistes sur les distributions spatiales et l'évolution des niches des papillons ithomiines. J'utilise des méthodes comparatives phylogénétiques pour tester la congruence spatiale et la convergence des niches climatiques entre les espèces co-mimétiques. Je montre que le mimétisme entraîne une association spatiale à grande échelle entre des espèces phénotypiquement similaires, fournissant ainsi une nouvelle preuve empirique de la validité du modèle de Müller à une échelle macroécologique. En outre, je montre que les interactions mimétiques mènent à la convergence évolutive de la niche climatique des espèces, renforçant ainsi la co-occurrence d'espèces co-mimétiques.Dans l'ensemble, mon travail de recherche met en lumière l'importance des interactions mutualistes dans l'évolution des niches et des assemblages d'espèces à large échelle spatiale. Dans le contexte du changement global, il souligne la vulnérabilité aux cascades d'extinction des communautés mimétiques liées par des interactions positives.
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